Предсмертная песня «зомби» - о влиянии паразитов на поведение насекомых, и не только

Влияние на поведение - но, может, не столько паразит управляет зараженным в собственных интересах, сколько заражённый в итоге ведёт себя так, чтобы затормозить размножение паразита?

---

Паразиты представляют собой серьезную угрозу общественным насекомым, образующим колонии с высокой плотностью популяции. Поэтому в процессе эволюции отбираются признаки, снижающие риск распространения инфекции. Муравьи-древоточцы, зараженные паразитическими грибами, радикально меняют свое поведение, в результате чего существенно уменьшается риск заражения других особей муравьиной семьи.



Исследования, сделанные в первую очередь на общественных насекомых (пчелах, муравьях и термитах), показали, что для защиты от инфекций насекомые выработали различные механизмы, предотвращающие распространение болезней. К таким механизмам можно отнести как просто избегание заболевших здоровыми особями, так и такие специфические формы поведения, как сбор антимикробной смолы (см.: Simone et al., 2009. Resin collection and social immunity in honey bees // Evolution) или разбрызгивание секрета метаплевральных желез. Кроме того, среди общественных животных очень распространен так называемый груминг (от английского groom — скрести, наводить лоск), направленный на очистку поверхности собственного тела и других особей колонии.

Недавно было показано, что умирающие муравьи и пчелы покидают свои колонии и погибают в изоляции (см.: Heinze, Walter, 2010. Moribund Ants Leave Their Nests to Die in Social Isolation // Current Biology; Rueppell et al., 2010. Altruistic self-removal of health-compromised honey bee workers from their hive // Journal of evolutionary biology). Причин этому может быть несколько. Во-первых, больные особи могут прогоняться здоровыми. Во-вторых, больные особи могут добровольно покидать колонию, демонстрируя таким образом пример альтруистического поведения. Кроме того, сам паразит может манипулировать поведением своего хозяина. Пример такого удивительного поведения был показан в недавнем исследовании на муравьях. Муравьи, зараженные паразитическим грибом, умирали не просто в одиночестве, но предварительно забираясь на нижнюю поверхность листьев и вцепившись в них челюстями (см.: Andersen et al., 2009. The life of a dead ant: the expression of an adaptive extended phenotype // The American naturalist). Оказалось, что грибная инфекция, вызывающая такое поведение муравья, создает себе оптимальные условия (температуру и влажность) для дальнейшего роста.

...

Авторы провели еще серию экспериментов, в которых попытались понять, как ведут себя зараженные муравьи по отношению к неродственным особям из других гнезд. Для этого больного муравья сажали вместе со здоровым муравьем из другой колонии на арену и фиксировали различные типы поведения в течение трех минут. В целом наблюдали две формы поведения: избегание больным муравьем здорового и, напротив, агрессивное поведение больного по отношению к здоровому. Агрессивное поведение проявлялось в открывании челюстей, кусании и изгибании брюшка. Эксперименты показали, что больные муравьи существенно чаще проявляют агрессию по отношению к чужакам, тогда как здоровые особи, напротив, стараются избегать особей из другой колонии (см. рис. 5).

Итак, больные муравьи ведут себя кардинально иначе, чем здоровые особи. Внутри колонии они меньше делятся пищей с другими муравьями, больше чистятся сами и больше подвергаются грумингу со стороны других муравьев. Последний факт можно объяснить тем, что здоровые муравьи понимают, что больной нуждается в чистке. Это может происходить по разным причинам. Во-первых, больной муравей может пахнуть по-другому. Но это маловероятно, так как состав углеводородов не различался у здоровых и больных особей. Во-вторых, муравьи могут начинать усиленно чистить больного, так как он сам много чистится. Но это также не подтвердилось эмпирическими наблюдениями. В-третьих, больной муравей может выказывать какое-либо иное ненормальное поведение, например издавать вибрационные сигналы. Присутствие грибных спор на кутикуле может быть также обнаружено посредством зрительной или тактильной коммуникации.

Больные муравьи проводят больше времени вне гнезда, чем здоровые, и практически не взаимодействуют с личинками. Тот факт, что здоровые муравьи не проявляют агрессивного поведения по отношению к больным особям внутри колонии, говорит о том, что, скорее всего, больные муравьи сами подвергают себя изоляции, а не изгоняются здоровыми особями. Таким образом, мы вновь сталкиваемся с удивительным проявлением альтруизма у эусоциальных животных, когда самоудаление больной особи уменьшает риск заражения родственников, что способствует выживанию семьи и распространению своих же генов.

Зараженные муравьи становятся более агрессивными по отношению к чужакам, чем их здоровые товарищи по гнезду. Авторы довольно оригинально объясняют это тем, что больным «нечего терять», и сравнивают такое поведение муравьев с поведением больного человека, который удаляется от людей и становится агрессивным. С другой стороны, отмечают авторы, у муравьев хорошо известно такое явление, как полиэтизм, когда более старые рабочие начинают выполнять более рискованные функции, чем молодые особи. (кто сказал - "дедушка старый, ему всё равно?!") Например, именно более старые рабочие занимаются поиском и добыванием пищи, тогда как молодые преимущественно сидят в няньках. Для муравьев-фуражиров характерно более агрессивное поведение по отношению к неродственным муравьям, чем у муравьев-нянек. Возможно, инфекция запускает тот же самый путь развития, который характерен при старении организма, но в ускоренном темпе.

---

Примитивные паразиты зачастую могут управлять поведением своих более высокоорганизованных хозяев. Манипуляции хозяином принимают различные формы в зависимости от нужд паразита. Паразиту, жизненный цикл которого проходит последовательно на нескольких видах животных, бывает выгодно в нужный момент «скормить» своего нынешнего хозяина – будущему. Напротив, паразиту, проживающему только на одном виде, на руку оберегать своих хозяев: например, согнать рыб в плотную стаю для их же безопасности, получив с этого дополнительную выгоду – близость брачного партнера, путешествующего на соседней особи-хозяине.

 

Под воздействием паразита и ему во благо, но вопреки собственной безопасности животные-хозяева выбираются из своих укрытий, стремятся к свету или к воде – куда им самим вовсе не надо, но куда нужно попасть их жильцу для продолжения жизненного цикла. Мухи забираются на высокие поверхности, с которых паразиту-грибу выгодно катапультировать свои споры. Поденки и крабы меняют половое поведение, становясь квазисамками, и откладывают воображаемые яйца, место которых уже давно занял паразит, в том биотопе, который необходим паразиту. Даже невинное на первый взгляд приплясывание, к которому принуждает рыбку-фундулюс поселившийся в ней паразитический червь трематода, - на глазах у хищника, своего следующего хозяина, в тридцать раз увеличивает шансы рыбы быть пойманной и съеденной, а паразиту быть перемещенным в этого нового хозяина! В процессе эволюции паразит (как правило, сравнительно просто устроенный) научился столь ловко модифицировать поведение своего более высокоорганизованного обладателя, что тот буквально становятся «марионеткой – куклой, которой изнутри управляет рука фокусника».

 

Не совсем влияние на поведение - но таки влияние в собственных интересах.

Плазмодии, попадая в жертву, стимулируют её выделять вещества, привлекающие комаров. К такому выводу пришли исследователи, когда провели серию экспериментов на мышах. Малярийные паразиты изменяли запах тела мышей, и особенно «привлекательным» этот запах становился в период полного созревания паразитов.[58]

 

"А оторву-ка я себе голову, чтобы отделаться от глистов в кишках"

Бред? А вот у некоторых слизней такая голова профессора Доуэля прокатывает!

Elysia marginata.

Мито и ее коллеги изучали в лаборатории жизненный цикл этих моллюсков и в один прекрасный день обнаружили обезглавленное тело слизня и его голову, ушедшую по своим делам на другой конец контейнера. Естественно, ученые решили, что животное погибнет. Тело действительно умерло, хотя и не сразу. А вот голова прекрасно себя чувствовала без сердца, пищеварительной, выделительной и репродуктивной систем. Она мирно паслась, а потом отрастила себе новое тело.

 

Итак, за счет чего выживают головы, вроде понятно. Остается главный вопрос: зачем?
...
Потом ученые нашли причину, и она похожа на правду. Они заметили, что элизии E. atroviridis, отбрасывающие тело, кишели паразитами — самками веслоногих рачков, или копепод. Копеподы больше похожи на офиур, чем на ракообразных (в отличие от свободноживущих самцов), и заполняют тело моллюска, не давая ему не только нормально жить, но и размножаться, блокируя репродуктивную систему. Единственный способ избавиться от всех копепод одним махом — это бросить зараженное тело и вырастить новое. В лабораторных условиях от тела избавлялись только зараженные слизни. Моллюски, свободные от паразитов, не теряли головы.

 

(в комментах там еще интересный разговор про иммунитет, но к теме топика уже отношения не имеет.)

---

...

Удивительная способность многих паразитов менять поведение хозяина к своей выгоде (паразитические манипуляции) давно привлекает внимание ученых, популяризаторов науки и широкой публики. К сожалению, несмотря на большой интерес к этому феномену, мы не так много знаем о механизмах таких манипуляций. Одним из примеров паразитов-манипуляторов служит трематода Diplostomum pseudospathaceum, которая обитает в хрусталиках глаз рыб и подавляет их защитное поведение, делая их более доступной добычей для рыбоядных птиц — окончательных хозяев паразита. Считается, что причина изменения поведения хозяина — ухудшение зрения, вызванное паразитом. Мы решили поставить под сомнение эту гипотезу и изучили поведение рыб, зараженных D. pseudospathaceum, на свету и в темноте. Предполагалось, что если дело и впрямь в ухудшении зрения, то в темноте различия в поведении между контрольными и зараженными рыбами должны исчезнуть. Однако и в темноте зараженные рыбы были более активны, плавали ближе к поверхности воды и раньше попадались в сачок. Результаты исследования подтвердили способность трематоды манипулировать поведением рыб, но ставят под сомнение предположение об ухудшении зрения хозяина как об основном механизме манипуляций и намекают на то, что паразит использует более изощренные механизмы, чтобы контролировать свою «жертву».

Что такое паразитическая манипуляция?

Многие паразиты используют весьма изощренные стратегии выживания. Здесь и избегание иммунной системы хозяина, и хитроумные адаптации для проникновения в его организм, и сложные жизненные циклы, включающие подчас четырех и даже более хозяев (R. Maizels et al., 2018. Modulation of Host Immunity by Helminths: The Expanding Repertoire of Parasite Effector Molecules; D. Benesh et al., 2021. Life-cycle complexity in helminths: What are the benefits?). При этом для многих паразитов «узким местом» их жизненного цикла является передача от одного хозяина к другому. В песне поется, что «с любовью встретиться — проблема трудная», и я уверен, что множество видов паразитов охотно подпишутся под этим утверждением. Зачастую паразиту требуется пройти по лезвию бритвы, буквально перепрыгивая с одного хозяина на другого над эволюционной пропастью, чтобы в конечном итоге найти себе полового партнера в организме окончательного хозяина. Нередко такой хозяин может найтись лишь за многие сотни, если не тысячи, километров от первого хозяина паразита, а его поиск может затянуться на годы или вообще закончиться провалом.

Всё осложняется тем, что два хозяина паразита могут довольно редко встречаться в обыденной жизни. Чтобы облегчить себе жизнь, многие паразиты меняют поведение или, говоря шире, фенотип своих хозяев, делая последних удобным инструментом для передачи инфекции. Например, под влиянием паразитов рыба может начать вести себя вызывающе, привлекая внимание хищной птицы, у мыши может атрофироваться врожденный страх перед кошкой, а больное бешенством животное будет проявлять повышенную агрессию. Такие изменения фенотипа хозяина, способствующие передаче инфекции, и называют паразитическими манипуляциями

...

Тем печальнее, что до сего дня мы досадно мало знаем о том, как именно паразиты меняют поведение своих хозяев. Вообще, несмотря на обилие шума вокруг, о паразитических манипуляциях хорошо известно только то, что они существуют. Чуть ли не всё остальное покрыто мраком неизвестности. Например, мы прекрасно знаем, что экспрессия большинства фенотипических признаков в той или иной степени регулируется внешней средой: сколько волка ни корми — он все равно в лес смотрит, но, если кормить лучше — смотрит меньше. В то же время о влиянии внешних факторов на выраженность паразитических манипуляций (а ведь это фенотипический признак, не так ли?) ученым почти ничего не известно. Поведение животных, зараженных паразитами, редко тестируют в разных условиях, по крайней мере редко делают это осознанно, хотя подобного рода тесты позволяют хотя бы косвенно судить о механизмах, лежащих в основе паразитических манипуляций. Ведь правильно подобрав окружающие условия, этот механизм можно сломать, разбалансировать или усовершенствовать, а значит — понять.

Мы изучали то, как трематода Diplostomum pseudospathaceum манипулирует поведением своих хозяев на свету и в темноте, чтобы разобраться в возможном механизме манипуляции.

...

Власть тьмы или тьма власти?

Чтобы попасть в следующего хозяина (рыбоядную птицу), созревший паразит начинает менять защитное поведение рыбы, делая ее более уязвимой для атаки с воздуха. Зараженные рыбы хуже маскируются, более активны, чем контрольные, а стало быть, и более заметны для хищника (O. Seppala et al., 2005. Impaired crypsis of fish infected with a trophically transmitted parasite). Кроме того, они стараются держаться ближе к поверхности, а если их напугать, то возвращаются к обычному беззаботному плаванию гораздо быстрее, чем их незараженные сородичи (M. Gopko et al., 2017. Deterioration of basic components of the anti-predator behavior in fish harboring eye fluke larvae).

Также известно, что, очутившись в глазу рыбы, D. pseudospathaceum меняет метаболизм хрусталика, вызывая катаракту, которая в свою очередь приводит к ухудшению зрения хозяина. Например, показано, что зараженная рыба атакует корм с меньшего расстояния, чем контрольная, то есть, вероятно, хуже видит объекты атаки (S. Owen et al., 1993. Low level infection by eye fluke, Diplostomum spp., affects the vision of three-spined sticklebacks, Gasterosteus aculeatus). Да и невооруженным глазом можно заметить помутнение хрусталика у зараженной рыбы. Долгое время считалось, что изменения в поведении хозяина — следствие ухудшения зрения (T. Lefevre, F. Thomas, 2008. Behind the scene, something else is pulling the strings: Emphasizing parasitic manipulation in vector-borne diseases; O. Seppala et al., 2005. Manipulation of fish host by eye flukes in relation to cataract formation and parasite infectivity). Мол, погружая рыбу во тьму, паразит захватывает власть над ее поведением. Однако некоторые факты ставят эту гипотезу под сомнение. Например, поведенческие изменения иногда возникают на таких ранних этапах инфекции или при столь низких уровнях заражения, что ни о каких катарактах речи не идет. Кроме того, не так-то просто объяснить, почему слепота ведет к повышенной активности рыб. Возможно, ухудшение зрения и поведенческие изменения происходят параллельно и мало зависят друг от друга. Таким образом, вопрос о механизме манипуляции в данной системе «паразит–хозяин» остается открытым, и в нашем исследовании мы попытались его прояснить.

Поведенческие эксперименты

Мы заражали мальму трематодами D. pseudospathaceum, ждали, пока паразиты созреют, а потом сравнивали поведение зараженных и контрольных рыб на свету и в темноте. Одной из задач исследования было установить, влияет ли заражение D. pseudospathaeum на поведение мальмы в принципе. Дело в том, что конкретно для этого вида рыб поведенческие манипуляции ранее показаны не были. Но основной целью работы было проверить следующую идею: если поведенческие изменения у зараженной мальмы связаны со слепотой, то в темноте, когда зрение не играет большой роли в ориентации рыбы, разница в поведении зараженных и незараженных особей должна уменьшиться или исчезнуть. Если же работают какие-то другие механизмы (скажем, паразит может выделять вещества, каким-то образом воздействующие на биохимию мозга хозяина), то разница в поведении зараженных и контрольных рыб будет сохраняться как на свету, так и в темноте.

...

До начала экспериментов зараженных и контрольных рыб содержали вместе, поэтому различия в условиях едва ли могли повлиять на разницу в их поведении. Эксперименты проводились «вслепую», то есть исследователи не знали, какую рыбу, зараженную или контрольную, они тестируют и поведение какой рыбы анализируют на видеозаписях. То, заражена или не заражена рыба, показывало только вскрытие.

...

Первый важный результат эксперимента — поведение зараженной трематодой D. pseudospathaceum мальмы отличается от поведения контрольных рыб, что совпало и с нашими ожиданиями, и с результатами, полученными для других видов лососевых рыб ранее. Зараженные рыбы были более активны, плавали ближе к поверхности воды и раньше попадались в сачок. Стало быть, есть некоторые основания считать, что паразит в данном случае способен менять поведение хозяина к своей выгоде. Но главное, что разница в поведении зараженных и незараженных рыб была одинаковой как на свету, так и в темноте. Другими словами, поведенческие изменения у зараженных рыб проявлялись и в кромешном мраке. Эти результаты заставляют усомниться в том, что D. pseudospathaceum манипулирует поведением рыбы, ухудшая ее зрение. Очевидно, стоит рассмотреть и другие возможные механизмы манипуляции. Конечно, исследование не ставит окончательную точку в этом вопросе.

---